Dorastał w Moskwie i Idaho, mieszka w Nowym Jorku. Do jego pełnometrażowych sztuk należą Wieloryb (Drama Desk Award, Lucille Lortel Award for Outstanding Play, GLAAD Media Award, Drama League and Outer Critics Circle nominacje dla najlepszej sztuki), A Case for the Existence of God (New York Drama Critics' Circle Award dla najlepszej sztuki, Hull-Warriner Award), Little Bear Ridge Road (Jeff Award, Najlepszy nowy utwór), A Bright New Boise (nagroda Obie, nominacja do nagrody Drama Desk za najlepszą sztukę), Greater Clements (nominacja do nagrody Drama Desk za najlepszą sztukę, wyróżnienie Outer Critics Circle), Lewiston/Clarkston (nominacja do nagrody Drama Desk za najlepszą sztukę), The Few, A Great Wilderness, Rest, Pocatello, The Healing i The Harvest. Filmowa wersja Wieloryba w reżyserii Darrena Aronofsky'ego z Brendanem Fraserem w roli głównej była nominowana do nagrody BAFTA 2023 za najlepszy scenariusz adaptowany i otrzymała dwa Oscary, w tym dla najlepszego aktora. Hunter był także scenarzystą i producentem wszystkich czterech sezonów serialu FX Baskets.
Jest laureatem stypendium MacArthura „Genius Grant” w 2014 r., Whiting Writers Award w 2012 r. oraz doktoratu honoris causa Uniwersytetu Idaho. Jego prace zostały wyprodukowane na Off Broadway w Nowym Jorku przez Lincoln Center Theatre, Playwrights Horizons, LCT3, Signature Theatre, Page 73 Productions, Clubbed Thumb i Rattlestick Playwrights Theatre. W innych miejscach jego prace były wystawiane m.in. przez Theatre Royal Bath, Theatre Rotterdam, Dallas Theatre Center, Seattle Rep, Denver Center for the Performing Arts, Woolly Mammoth Theatre Company, South Coast Rep i Victory Gardens. Dwie opublikowane antologie jego prac są dostępne w TCG Books, a dwie kolejne są w przygotowaniu. Jest członkiem New Dramatists i obecnie rezydującym dramaturgiem w Signature Theatre w Nowym Jorku. Ukończył studia dramatopisarskie na NYU, The Iowa Playwrights Workshop i Juilliard.